Четвертый наследник вампира Кодзё Акацуки продолжает защищать остров Итогами от различных угроз. В новом сезоне он сталкивается с тремя отдельными инцидентами, каждый из которых связан с появлением могущественных противников. Первый эпизод адаптирует события девятого тома, где возникает загадочная организация, стремящаяся нарушить баланс сил между сверхъестественными существами. Второй и третий эпизоды основаны на одиннадцатом и двенадцатом томах соответственно, где Акацуки и его союзники вынуждены противостоять новым угрозам, исходящим как от людей, так и от вампиров.

В ходе этих событий раскрываются дополнительные детали о происхождении главного героя и его связи с другими персонажами. Особое внимание уделяется отношениям между Акацуки и его стражем, Юкиной Химэраги, а также другим членам гарема. Сюжетные линии включают в себя политические интриги среди вампирских кланов, попытки захвата власти и личные конфликты. Каждый эпизод завершается разрешением конкретной угрозы, но оставляет пространство для дальнейшего развития истории в последующих сезонах.